Η συγκρότηση και λειτουργία του Συμβουλίου Μουσείων καθορίζεται και ρυθμίζεται με βάση την ακόλουθη νομοθεσία:

• Νόμος υπ' αριθμ. 3028/2002 «Για την προστασία των Αρχαιοτήτων και εν γένει της Πολιτιστικής Κληρονομιάς» (ΦΕΚ 153/Α/ 28-6-2002), όπως τροποποιήθηκε από το Νόμο υπ' αριθμ. 3565/2007, άρθρο 14 (ΦΕΚ112/25-5-2007).
• Π.Δ. 4/2018 "Οργανισμός Υπουργείου Πολιτισμού και Αθλητισμού" (ΦΕΚ 7/Α/22-01-2018)
• Υπουργική Απόφαση ΥΠΠΟΑ/ΑΤΝΕΚΕ/567515/2284/14.10.2020 Υ.Α. (ΦΕΚ 4612/Β/19.10.2020) «Οργάνωση και Λειτουργία των Συμβουλίων του Ν. 3028/2002 στο Υπουργείο Πολιτισμού και Αθλητισμού»
• Νόμος 2690/1999, άρθρο 13-15 «Κώδικας Διοικητικής Διαδικασίας» 

Σύμφωνα με το άρθρο 51, παρ.3 του Ν. 3028/2002 «Για την προστασία των Αρχαιοτήτων και εν γένει της Πολιτιστικής Κληρονομιάς», το Συμβούλιο Μουσείων είναι αρμόδιο για τις ακόλουθες ενέργειες:

• εισηγείται στον/ην Υπουργό για τις αρχές που διέπουν τη μουσειακή πολιτική του κράτους, για τα μέτρα υποστήριξης και εξειδίκευσης αυτής, καθώς και για τη συνεργασία μεταξύ των μουσείων και το συντονισμό των δραστηριοτήτων τους,
• γνωμοδοτεί για ζητήματα σχετικά με την ίδρυση και λειτουργία μουσείου από το Δημόσιο, αλλά και αναγνώρισης μουσείου που ιδρύεται από ή ανήκει σε άλλο νομικό πρόσωπο,
• γνωμοδοτεί για θέματα εφαρμογής της αρχής της αμοιβαιότητας, σε περίπτωση δανεισμού για τη διοργάνωση εκθέσεων σε μουσεία,
• γνωμοδοτεί για τη συγκρότηση κρατικών μουσείων ως ειδικών περιφερειακών υπηρεσιών του Υπουργείου Πολιτισμού και
• γνωμοδοτεί για κάθε θέμα που αφορά στα μουσεία και παραπέμπεται σε αυτό.

Τα προς γνωμοδότηση θέματα υποβάλλονται στο Συμβούλιο από τη Διεύθυνση Αρχαιολογικών Μουσείων, Εκθέσεων και Εκπαιδευτικών Προγραμμάτων, τη Διεύθυνση Διαχείρισης Εθνικού Αρχείου Μνημείων, τη Διεύθυνση Συντήρησης Αρχαίων και Νεωτέρων Μνημείων, τη Διεύθυνση Νεότερης Πολιτιστικής Κληρονομιάς, τη Διεύθυνση Μελετών και Εκτέλεσης Έργων Μουσείων και Πολιτιστικών Κτηρίων και τη Διεύθυνση Εικαστικών, Αρχιτεκτονικής, Φωτογραφίας και Μουσείων Σύγχρονου Πολιτισμού.

Η συζήτηση των θεμάτων γίνεται με βάση την Ημερήσια Διάταξη, η οποία συντάσσεται από το Τμήμα Γραμματείας του Συμβουλίου, κατόπιν εισηγήσεως των αρμοδίων Διευθύνσεων, και υπογράφεται από τον/την Πρόεδρο του Συμβουλίου, Γενικό/ή Γραμματέα του Υπουργείου Πολιτισμού και Αθλητισμού.

Μετά τη συζήτηση ενός θέματος, ο φάκελος της υπόθεσης επιστρέφεται στην αρμόδια Διεύθυνση και συμπληρώνεται με τη Γνωμοδότηση, που υπογράφεται από τον/την Πρόεδρο του Συμβουλίου. Ακολουθεί η έκδοση της Υπουργικής Απόφασης επί του ζητήματος, για το περιεχόμενο της οποίας ο/η Υπουργός δεν δεσμεύεται από τη Γνωμοδότηση του Συμβουλίου Μουσείων.

Το Συμβούλιο Μουσείων συνεδριάζει μία φορά το μήνα και κατά την κρίση του Προέδρου του.